机智地转向，寻找新的目标，正好撞上了正在进行规避机动的“赤城”号），对这艘日本海军的骄傲发动了致命的攻击。虽然“赤城”号凭借着相对灵活的机动，成功地规避了大部分炸弹，但一枚（有说法是两枚，但贝斯特本人坚持认为是他投下的那一枚关键的1000磅炸弹）致命的炸弹，准确地命中了其飞行甲板中部的升降机边缘，并穿透甲板，在下方的机库里爆炸，引爆了那里停放的、同样加满了油、挂满了鱼雷和炸弹的攻击机！火势迅速蔓延到舰桥指挥塔，浓烟和烈火使得南云忠一中将及其参谋人员根本无法继续指挥作战，被迫在下午（约10:46分）狼狈地将旗舰指挥所转移到了轻巡洋舰“长良”号上，失去了对旗舰的直接控制。“赤城”号在持续燃烧了一夜之后，由于火势已经完全无法控制，舰体也严重受损，最终在第二天（6月5日）凌晨，由日军自己的驱逐舰发射鱼雷，将其自行击沉，以免落入美军之手。舰长青木泰二郎大佐与约267名官兵随舰阵亡。“赤城”号最初受损可能不如“加贺”和“苍龙”那么严重，只有一枚（或两枚）炸弹命中。但这一击却恰好打在了最要命的地方——中部升降机，直接引爆了机库。由于舰上同样堆满了准备攻击的飞机和弹药，火势迅速扩大。虽然舰上的损害管制队伍也进行了英勇的扑救，但由于关键的消防总管路在爆炸中受损，加上航空汽油的猛烈燃烧，最终还是无力回天。南云司令部在混乱中转移旗舰，也进一步影响了对“赤城”号损害管制的统一指挥和协调。
在这短短的、甚至不足五分钟的时间之内（从美军第一颗炸弹命中“加贺”号，到“赤城”号中弹起火），日本海军联合舰队最精锐的四艘主力航空母舰中的三艘——“加贺”号、“苍龙”号、“赤城”号——就被美军俯冲轰炸机如同“外科手术”般精确的打击，送入了海底火葬场，或者至少是彻底失去了战斗能力！这是世界海战史上最富戏剧性、也最具决定性意义的时刻之一！太平洋战争的命运，乃至整个第二次世界大战的走向，都在这短短的“命运五分钟”之内，被彻底逆转了！
就在南云的旗舰“赤城”号等三艘航母陷入火海，日本舰队指挥陷入一片混乱之际，一个迟来的、但却同样令人震惊的情报，送到了幸存的“飞龙”号航空母舰指挥官山口多闻少